La parálisis del nervio laríngeo recurrente (NLR) es la complicación más seria después de una operación de tiroides, y es la causa principal de litigación medicolegal contra los cirujanos ^[1].

Durante la última década, el neuromonitoreo intraoperatorio (NMIO) del NLR ha ganado cada vez más aceptación entre los cirujanos como un método para predecir y documentar la función del nervio ^[2,3]. Una modalidad confiable para la evaluación intraoperatoria le brindaría al cirujano una información en tiempo real que podría ayudar a guiar el procedimiento quirúrgico.

Se ha señalado una falla en el NMIO en el 23% de los procedimientos, especialmente los que han sido sometidos a la operación en la fase de aprendizaje ^[4-7]. Como lo han recomendado las guías, es obligatoria una estricta revisión sistemática del sistema de NMIO sobre la señal no electromiográfica (EMG). Cuando una función normal del NLR es evidenciada por la presencia de una contracción laríngea, pero no está presente una señal EMG, se denomina señal falsa sin NMIO.

La evaluación de la respuesta de contracción laríngea mediante la palpación del cirujano, es recomendada como uno de los primeros pasos para la valoración intraoperatoria de las señales no NMIO en la declaración de las guías actuales, y tiene una alta correlación con la actividad laríngea EMG evocada ^[8,9].

No obstante, las respuestas de contracción varían entre los pacientes, y la interpretación varía entre los cirujanos. Con la tendencia actual de los procedimientos mínimamente invasivos, las incisiones pequeñas limitan la posibilidad de la palpación laríngea antes de que la glándula tiroides sea resecada.

El movimiento en tiempo real de las cuerdas vocales durante las estimulaciones, evaluado mediante laringoscopía puede ser una alternativa ^[10,11]. Considerando que la laringoscopía es invasiva, que se asocia con aumento de los costos, y que o siempre está disponible, ha sido cuestionado si una modalidad no invasiva podría ser de ayuda en la práctica clínica ^[12].

Ultrasonografía laríngea transcutánea (USLTC) es una técnica que evalúa específicamente las estructuras del cuello y se considera que tiene un índice de aplicabilidad superior al 90% ^[13-16]. La USLTC puede ser usada como una alternativa a la laringoscopía flexible con fibra óptica ^[17], y puede brindar imágenes en tiempo real para valorar la función laríngea ^[18].

A ese respecto, la USLTC se ha convertido en una alternativa para investigar las secuelas laríngeas después de la tiroidectomía ^[19]. Este método podría convertirse en un verdadero activo en el manejo intraoperatorio de los pacientes sometidos a cirugía de tiroides y paratiroides. Por lo tanto, la USLTC puede ser una herramienta promisoria y no invasiva para evaluar la respuesta de contracción laríngea durante la estimulación nerviosa.

Este estudio es el primero en reportar la experiencia con el uso intraoperatorio de la USLTC para evaluar la respuesta de contracción laríngea durante las cirugías tiroideas, y examinar la confiabilidad de esta técnica para brindar información útil, comparada con la palpación de la contracción laríngea (PCL).

Este estudio con recolección prospectiva de datos y revisión retrospectiva enroló a 110 pacientes consecutivos que fueron sometidos a tiroidectomía con NMIO, desde junio de 2019 a junio de 2020, en un hospital terciario de referencia; fue aprobado por el comité de ética de la investigación (201906051RINA).

La USLTC fue realizada por cirujanos endócrinos con un protocolo estándar, utilizando un equipo ALOKA Pro Sound 2 (Hitachi Medical Systems Europe), con un ajuste de frecuencia de espectro de banda ancha de 12 MHz y transductor lineal de 4 cm.

Preoperatoriamente, todos los pacientes fueron sometidos a evaluación con USLTC. Después de aplicar el gel sobre la cara anterior del cuello, se colocó un transductor ultrasónico (US) transversalmente sobre el cartílago tiroideo y fue utilizado para escanear cráneo caudalmente hasta visualizar tanto las cuerdas vocales verdaderas como las falsas (Fig. 1).

Se utilizaron 3 puntos de referencia laríngeos – aritenoides, cuerdas vocales verdaderas, y cuerdas falsas – para el reconocimiento de las cuerdas vocales. La visualización de los puntos de referencia laríngeos que fueron adecuados para el examen del movimiento de la cuerda vocal, fue considerada como una visualización positiva.

Una vez que fueron localizados los puntos de referencia, se marcó la piel para la evaluación intraoperatoria de la USLTC. Siete pacientes con dificultad preoperatoria para la localización de la cuerda vocal con la USLTC fueron excluidos de la evaluación intraoperatoria de la USLTC.

• Figura 1: Visión ultrasonográfica transversa preoperatoria de la identificación de la cuerda vocal (AR: musculo aritenoide; FC: cuerda falsa; TC: cuerda verdadera).

> Anestesia y sistema de monitorización nerviosa intraoperatoria

Se siguieron procedimientos estandarizados para la disposición del equipo de anestesia. Todos los pacientes fueron intubados con un tubo endotraqueal estándar reforzado con monitoreo EMG de la integridad nerviosa (6.0- y 7.0- mm de diámetro interno para mujeres y hombres, respectivamente; Medtronic Xomed), para la anestesia general.

Todos los pacientes recibieron un relajante muscular no despolarizante para la inducción de la anestesia general, utilizando rocuronio en una única dosis (0,3 mg/kg) o cisatracurio (Nimbex, GlaxoSmithKline Manufactoring S.P.A., Polo Torrile, Italia), dependiendo de la monitorización del bloqueo neuromuscular a una proporción ideal de tren de cuatro del 40% (TOF-Watch SX [Inmed Equipements Pvt. Ltd., Gujarat, India]), para facilitar la identificación del nervio y suavizar el NMIO durante la operación. La recuperación de la tasa del tren de cuatro al 90%, después de la última dosis de rocuronio, toma normalmente menos de 3 minutos [20].

La posición de los electrodos fue rutinariamente monitoreada mediante laringoscopía directa, después de posicionarlos con hiperextensión del cuello, para asegurar que los electrodos tuvieran buen contacto con las cuerdas vocales verdaderas. Se conectaron los electrodos del tubo endotraqueal EMG del monitor de integridad nerviosa a un equipo NIM-Response 2.0/3.0 (Medtronic Xomed, Jacksonville, Florida).

Se utilizó una sonda monopolar de estimulación Prass Standard (Medtronic Xomed) para la estimulación nerviosa durante el NMIO. Una señal EMG más alta que el umbral de 100 µV fue considerada positiva. Antes de la identificación del NLR y la resección del lóbulo tiroideo, se registró la amplitud EMG máxima evocada de la estimulación vagal y se definió como señal vagal 1 (V1).

> Respuesta de contracción laríngea intraoperatoria evaluada por la PCL

La palpación de la contracción del músculo cricoaritenoideo posterior fue efectuada después de la identificación del cartílago tiroideo. Seguidamente se insertó profundamente un dedo a la lámina posterior y la fascia que recubre a la columna vertebral; adicionalmente, la lámina posterior del músculo cricoaritenoideo posterior fue palpada a través de la pared de la hipofaringe, para detectar la presencia de contracción [21] durante la estimulación V1 previa a la disección.

> Respuesta de contracción laríngea intraoperatoria evaluada por USLTC

Después de aplicar un gel estéril sobre la cara del cuello, se colocó un transductor sobre la línea pre marcada para visualizar las cuerdas vocales verdaderas y falsas (Fig. 2). Se grabó un video en tiempo real, y los cirujanos evaluaron si había una respuesta de contracción de la cuerda vocal ipsilateral mientras realizaban la estimulación V1 pre disección.

• Figura 2: Ilustración de cómo los cirujanos efectúan la evaluación de la respuesta de contracción laríngea durante la estimulación vagal pre disección, utilizando la ultrasonografía laríngea transcutánea.

La presencia de una respuesta de contracción de la cuerda vocal en la USLTC y en la PLC fue evaluada simultáneamente por 2 cirujanos diferentes individualmente, para minimizar la influencia de cada evaluación. La amplitud EMG durante el NMIO también fue registrada.

> Definición de la respuesta de contracción laríngea

En este estudio, siguiendo las guías de la institución, los pacientes con señales EMG positivas en la estimulación vagal pre disección, como evidencia de una contracción laríngea, no fueron sometidos a una laringoscopía intraoperatoria. Sin embargo, los pacientes con una señal V1 negativa, después de excluirse posibles problemas mecánicos, fueron sometidos a laringoscopía para chequear cualquier dislocación o rotación de los sensores, y ajustar la posición de la intubación endotraqueal, de ser necesario, por un anestesiólogo experimentado.

Al mismo tiempo, el cirujano podría someter a una estimulación vagal y los anestesiólogos experimentados confirmarían si existía una respuesta de contracción ipsilateral de la cuerda vocal o no. Por lo tanto, la presencia de una contracción laríngea durante la estimulación vagal pre disección, se basó en el resultado de una señal EMG positiva y/o positividad en la laringoscopía.

El movimiento pre y postoperatorio de la cuerda vocal fue evaluado rutinariamente con US en los pacientes sometidos a tiroidectomía en la institución de los autores. Si postoperatoriamente se sospecharon síntomas en la voz, o casos en los que las lesiones nerviosas fueron indicadas por la pérdida intraoperatoria de señal en el NMIO, los otorrinolaringólogos realizaron una evaluación mediante laringoscopía directa.

> Análisis estadístico

Los datos son resumidos utilizando estadísticas descriptivas. Las variables categóricas son mostradas como números y porcentajes, y las variables continuas son presentadas como medias y desvíos estándar.

Las características de los pacientes fueron analizadas utilizando la prueba t de Student o la ANOVA para las variables continuas, y la de chi cuadrado o la exacta de Fisher para las variables categóricas. La sensibilidad, especificidad, y las tasas negativas de probabilidad, fueron calculadas con intervalos de confianza (IC) determinados a un nivel del 95%, utilizando el método de puntaje de Wilson ^[22], y el método descrito por Simel y col. ^[23].

La precisión diagnóstica entre las herramientas fue analizada con la prueba de McNemar ^[23]. Los análisis estadísticos fueron efectuados usando el programa SAS (versión 9,4; SAS Institute). Todos los valores de p fueron de 2-lados, y el nivel de significación se estableció en 5%.

Entre los 110 pacientes que fueron sometidos a tiroidectomía con NMIO, con 134 nervios en riesgo, 85 (77,3%) fueron mujeres, y 25 (22,7%) fueron hombres, con una edad media de 51,3 años, y un índice de masa corporal (IMC) de 24,28 kg/m². Además, 51 pacientes (46,4%) tuvieron enfermedad maligna, y 86 (78,2%) fueron sometidos a hemitiroidectomía.

En este estudio, ningún caso tuvo pérdida de las señales del NMIO, o alteración del movimiento de las cuerdas vocales en la US postoperatoria.

La identificación preoperatoria de la cuerda vocal con la USLTC falló en 7 pacientes, mientras que 103 pacientes fueron sometidos a una evaluación intraoperatoia con USLTC. Un total de 74 pacientes mostró la señal V1 pre disección (190 a 970 mV), y una respuesta de contracción en la USLTC.

Veintisiete pacientes no mostraron señal V1 ni una respuesta de contracción en la USLTC. Dos pacientes mostraron una señal V1 negativa en la pre disección, pero una respuesta positiva de contracción en la USLTC, y la presencia de la respuesta de contracción fue adicionalmente confirmada por laringoscopía.

La PCL fue realizada en 64 pacientes. Un total de 33 pacientes mostró resultados positivos para la señal V1 y la respuesta de contracción, tanto con la PCL como con la USLTC. Catorce pacientes fueron evaluados como negativos para la respuesta contráctil con la PCL, pero mostraron una señal V1 positiva y una respuesta contráctil positiva en la USLTC.

Diecisiete pacientes tuvieron resultados negativos para la señal V1 y respuesta contráctil negativa tanto con la PCL como con la USLTC. La ausencia de respuesta contráctil fue adicionalmente confirmada por laringoscopía.

Para 64 pacientes evaluables por PCL, la especificidad y valor predictivo positivo fueron del 100%, y la sensibilidad y valor predictivo negativo fueron de 70,21% y 54,84%, respectivamente. Para 103 pacientes evaluables por USLTC, la sensibilidad, especificidad y valores predictivos positivo y negativo, fueron del 100%.

En los 61 pacientes que pudieron ser evaluados tanto con PCL como con USLTC, la sensibilidad para la PCL fue del 72,73%, y para la USLTC del 100%. Las especificidades para PCL y USLTC fueron ambas del 100%. Las precisiones para PCL y USLTC fueron del 80,33% y 100%, respectivamente, con una diferencia significativa (p = 0,0005).

En este estudio observacional prospectivo, se confirmó la factibilidad y validez de la USLTC intraoperatoria para la evaluación en tiempo real de la respuesta contráctil laríngea, durante cirugías tiroideas. La USLTC presentó una correlación concordante con la respuesta contráctil laríngea.

La USLTC tuvo una tasa evaluable más alta y una mejor precisión en la valoración de la respuesta contráctil laríngea que la PCL En las situaciones en las que ocurren errores en el NMIO, el empleo de la USLTC puede ayudar para evitar el uso rutinario de la laringoscopía para excluir la posibilidad de una dislocación del sensor EMG del tubo.

El NMIO del NLR brinda información esencial para los cirujanos sobre una identificación precisa del nervio y su integridad funcional ^[24]. Los errores en el NMIO, con tasas de incidencia yendo desde el 3,8% al 23,0% ^[5], ejercen una significativa presión psicológica sobre los operadores. Sobre las causas y soluciones de los errores ordinarios del NMIO, la prevención de una señal falsa o ausente por falla en el contacto de los electrodos EMG del tubo, y el algoritmo de resolución de problemas, pueden garantizar una operación segura y constante ^[25].

En esta serie, el porcentaje de pacientes sin señal V1 pre disección fue tan alto como del 28,16% (29/103). Si la señal de NMIO está ausente, y cuando los problemas mecánicos son excluidos, las causas más posibles pueden ser: (1) un tipo o dosificación impropios del relajante muscular, y (2) un registro del desplazamiento o desalojo del electrodo debido al reposicionamiento de la cabeza o del cuerpo durante la operación.

La evaluación de la respuesta contráctil laríngea por palpación, por parte del cirujano, está recomendada como uno de los primeros pasos para la valoración intraoperatoria de la ausencia de señal, en la declaración actual de las guías ^[2].

No obstante, la respuesta contráctil y la interpretación mediante palpación varía entre los pacientes y los cirujanos. Asimismo, una incisión más pequeña restringe la accesibilidad a la PCL antes de la retracción o resección de la glándula tiroides, en la era de los procedimientos mínimamente invasivos.

En este estudio, la interpretación de la PCL pudo lograrse sólo en 64/110 pacientes (58,18%). Esta situación puede ser diversa en otras instituciones, dado que la incisión en la piel para las tiroidectomías varía entre los pacientes.

Sin embargo, aún cuando la especificidad fue tan alta como del 100%, el valor predictivo negativo fue sólo del 54,84% para la PCL. Eso significa que, si la respuesta contráctil laríngea no puede ser palpable, no se puede asumir de que esa respuesta no existe.

Esto implica que la PCL: (1) no es siempre factible antes de la disección de toda la glándula, especialmente en las tiroidectomías con incisiones pequeñas; (2) es subjetiva y está mal correlacionada con los movimientos reales de las cuerdas vocales durante la operación; y (3) no es una herramienta confiable para la diferenciación de las causas para los errores del NMIO sin una confirmación laringoscópica.

Tradicionalmente, si el NMIO inicial era negativo, el procedimiento en curso podría ser chequeado nuevamente mediante laringoscopía, y la ubicación del sensor del NMIO podía ser ajustada, de ser necesario.

Cuando no hay dislocación de los sensores del NMIO, se recomienda esperar hasta la desaparición del relajante muscular, o usar una dosis apropiada de un antagonista del relajante muscular. La laringoscopía es la técnica más común y simple para chequear directamente el movimiento de la cuerda vocal. No obstante, las comprobaciones laringoscópicas en los pacientes sometidos a tiroidectomías con NMIO y que recibieron dosis limitadas de relajantes musculares, no siempre son fáciles, y pueden causar un trauma impredecible.

En este estudio, sólo 2/29 (6,9%) de los pacientes tuvieron una V1 negativa pre disección, causada por un desplazamiento inapropiado del electrodo y que se podrían haber beneficiado con un control laringoscópico. Por lo tanto, un método no invasivo que puede evaluar adecuadamente el movimiento en tiempo real de la cuerda vocal, es importante.

En este estudio, la presencia de una respuesta contráctil en la USLTC se correlacionó con el movimiento de la cuerda vocal real en todos los pacientes. Dada la naturaleza del estudio, no se manipuló el valor del NMIO evocado ni se estudió si había valores de NMIO de nivel del umbral, para detectar la presencia de una respuesta de contracción en la USLTC.

Por lo tanto, los autores no pueden asumir que los hallazgos negativos en la USLTC podrían ser siempre un indicador perfecto que no habrá una respuesta contráctil de la cuerda vocal en el futuro. Eso podría ser estudiado en un ámbito experimental. En este trabajo se incluyeron sólo pacientes en los que la evaluación de la USLTC preoperatoria fue posible.

La tasa de evaluables del 93,6% en este estudio es mucho más alta que la reportada previamente (73,9%) ^[26], pero es concordante con la reportada en otros estudios en poblaciones de Asia (82% al 87%).

Eso puede deberse a la alta relación hombre/mujer y al bajo IMC (24,28 kg/m²) en los pacientes, factores que han sido propuestos previamente como que pueden influenciar la visualización de la cuerda vocal [26], y que pueden variar en diferentes grupos de pacientes, especialmente para aquellos con alto IMC y distancia antero-posterior larga.

Un total de 27/103 pacientes (26,2%) no mostró señal V1 pre disección ni respuesta contráctil en la USLTC, lo que fue posteriormente confirmado por laringoscopía. Se sospechó el efecto del relajante muscular; la señal se volvió positiva después de algunos minutos de espera, y se presentó la respuesta de contracción en la USLTC.

Como se sugirió, los anestesiólogos en la institución de los autores utilizan actualmente en la inducción una única dosis de agentes bloqueantes neuromusculares no despolarizantes para los pacientes sometidos a tiroidectomía abierta con NMIO. Se recomendó como dosis óptima para el NMIO durante la operación de tiroides, para brindar una alta amplitud EMG en una etapa temprana de la operación, y condiciones satisfactorias para la intubación ^[28].

Durante la tiroidectomía con NMIO bajo monitoreo de tren de cuatro, el anestesiólogo podía emplear sugammadex para revertir a los pacientes en cualquier momento. Existe otra estrategia de manejo del bloqueo neuromuscular para el NMIO utilizando un agente bloqueador despolarizante (succinilcolina), en relación con un rápido comienzo y corta duración de la relajación muscular ^[2].

No obstante, muchos anestesiólogos evitan la succinilcolina a causa de sus efectos colaterales, tales como arritmia cardíaca, hipercalemia, e hipertermia maligna ^[29,30]. Además, el pandeo durante las tiroidectomías mínimamente invasivas con NMIO puede causar serias complicaciones, y los autores prefieren mantener una relajación muscular adecuada para lograr el mejor campo de visión quirúrgico. Sin embargo, la elección del uso del relajante muscular puede variar en diferentes instituciones.

Un alto porcentaje de pacientes en el ambiente actual de los autores puede mostrar inicialmente una ausencia falsa de señal en el NMIO causada por el relajante muscular, y la dosis debe justificarse aún más ^[31]. Por lo tanto, la evaluación directa del movimiento de la cuerda vocal parece ser una herramienta más confiable para los cirujanos cuando encuentran una señal V1 negativa pre disección durante en NMIO.

No hubo una falsa presencia de respuesta contráctil en la USLTC, implicando su aplicación clínica. En los casos en los que se utilizó el NMIO, si no hay señal durante la estimulación vagal pre disección, el empleo de la USLTC puede ayudar mejor a identificar la cuerda vocal verdadera, y mitigar potencialmente la necesidad de solucionar los problemas del NMIO o de una laringoscopía. Ese procedimiento puede ser un paso inicial más práctico y objetivo que la PCL.

Los datos de un total de 29 de 103 pacientes (28,2%) con señal V1 negativa pre-disección en este estudio, pueden brindar una guía perfecta sobre quién podrían necesitar una laringoscopía adicional, y en quién debería mantenerse la espera hasta la desaparición del relajante muscular, o en quién una dosis apropiada de un antagonista del relajante muscular debería ser usada, como un algoritmo para la práctica clínica.

No obstante, es posible que la accesibilidad y la confiabilidad de la USLTC puedan disminuir durante o después de la disección para la tiroidectomía. Además, la accesibilidad y confiabilidad de la PCL pueden mejorar una vez que ha comenzado o se ha completado la disección de la tiroides, estrechando la brecha de precisión entre la USLTC y la PCL.

La USLTC pre y postoperatoria, como se utilizó en este estudio para evaluar la función de la cuerda vocal, ha sido reportada con alta sensibilidad, especificidad y precisión, hasta el 100%, 70,0%, y 70,5%, respectivamente ^[17]. La precisión del NMIO en la predicción correcta de la parálisis postoperatoria de las cuerdas vocales ^[32], y casi el 100% de correlación entre las señales EMG NMIO estandarizadas y la función de la cuerda vocal verdadera, habían sido propuestas por Chiang y col. ^[11].

Aunque un procedimiento invasivo para evaluar la función de la cuerda vocal como la laringoscopía, podría no utilizarse en todas las instituciones o en todo el mundo, dado que Chai y col., han reportado recientemente sobre la laringoscopía rígida de rutina para evaluar la movilidad de las cuerdas vocales ^[33].

Generalmente, la evaluación de la función de la cuerda vocal por laringoscopía podría ser usada. En este estudio, la función de la cuerda vocal fue confirmada mediante modalidades combinadas, tales como visualización con USLTC, NMIO, y laringoscopía, en pacientes sintomáticos.

Este estudio tiene varias limitaciones. Primero, se enrolaron sólo pacientes que podían ser evaluados preoperatoriamente mediante USLTC, y eso significa que el método puede ser aplicable sólo a esos pacientes.

Segundo, la evaluación de la respuesta contráctil con la USLTC y la PCL, y por laringoscopía, por sí o por no, es todavía un método relativamente subjetivo. Los autores intentaron registrar los datos del NMIO y el movimiento en la USLTC, con diferentes cirujanos, utilizando un flujo de trabajo estándar, para minimizar la influencia de cada evaluación. Futuras mediciones cuantitativas de la USLTC son necesarias para mejorar objetivamente la valoración del movimiento de la cuerda vocal.

La USLTC, con una tasa evaluable alta, es útil para valorar la respuesta contráctil laríngea en tiempo real intraoperatoriamente, y brindar una guía práctica para los problemas en pacientes sin señales del NMIO durante la estimulación vagal pre disección.

Comentario y resumen objetivo: Dr. Rodolfo D. Altrudi